AM真菌与植物形成共生体后, 可以改变根系形态, 扩大植物根系吸收养分的范围, 缩短养分的扩散距离, 利用其广谱特性形成菌丝桥, 从而促进植物对磷的吸收和利用。AM真菌侵染寄主植物后, 宿主根尖的表皮加厚、细胞层数增多, 有利于根系的生长、分枝^[14]以及形态结构的改变^[15]。研究发现, 牧豆树(Prosopis juliflora)菌根化后, 根长增加了44%~76%^[16]; 在葡萄(Vitis vinifera)上接种聚生球囊霉(Glomus fasciculatum)可显著提高其二级侧根和三级侧根的数量^[17]; 菌根侵染后, 滇柏(Cupressus duclouxiana)和楸树(Catalpa bungei)根系的细根直径、长度和表面积都显著增加, 而细根形态特征的增加扩大了根系吸收养分的范围^{[15, 16, 18, 19]}(表1)。

表1

Table 1

表1(Table 1)

表1 AM真菌对植物根系生长及形态的影响 Table 1 Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plant root growth and morohology AM真菌 Arbuscular mycorrhizal fungi 寄主植物 Host 试验条件 Experimental condition 菌根效应 Mycorrhizal effect 参考文献 Reference 根内球囊霉, 苏格兰球囊霉, 珍珠巨孢囊霉, 地表球囊霉 Glomus intraradices, Glomus caledonium, Gigaspora margarita, Glomus versiforme 柑橘 Poncirus trifoliata 温室 greenhouse 增加细根长度及其百分比。 length and proportion of fine roots increased. [15] 沙漠球囊霉; 根内球囊霉 Glomus deserticola; Glomus intraradices 牧豆树 Prosopis juliflora 温室 greenhouse 根长增加 44%~76%。 length of roots increased from 44% to 76%. [16] 聚生球囊霉 Glomus fasciculatum 葡萄 Vitis vinifera 盆栽 pots 显著提高二级侧根和三级侧根的数量。 number of second- and third-order laterals roots was significantly increased. [17] 摩西球囊霉 Glomus mosseae 红橘 Citrus tangerine 盆栽 pots 降低根系平均直径。 average root diameter reduced. [18] 摩西球囊霉 Glomus mosseae 红橘 Citrus tangerine 盆栽 pots 显著提高根系投影面积、表面积、体积和总长度。 projected area, surface area, volume, and total length significantly increased. [19] 摩西球囊霉 Glomus mosseae 构树 Broussonetia papyrifera 盆栽 pots 显著提高根系质量、根系总长度、根系表面积、根节数、体积。 quality, total length, surface area, number of root nodes, and volume of root system significantly increased . [20] 摩西球囊霉, 幼套球囊霉, 脆无梗囊霉, 聚丛球囊霉 Glomus mosseae, Glomus etunicatum, Acaulospora delicata, Glomus aggregatum 翅果油树 Elaeagnus mollis 温室 greenhouse 根系体积增大、总吸收面积增加、活跃吸收面积显著增加。 volume and total absorption area of root system increased, roots active absorption significantly increased. [21] 摩西球囊霉, 彩色豆马勃 Glomus mosseae, Pisolithus tinctorius 滇柏, 楸树 Cupressus duclouxiana, Catalpa bungei 盆栽 pots 提高根系细根直径、长度和表面积。 diameter, length, and surface area of fine roots increased. [22] 摩西球囊霉, 地表球囊霉 Glomus mosseae, Glomus versiforme 白三叶 Trifolium repens 温室 greenhouse 诱导一级、二级和三级侧根的发生, 增加了根系投影面积、表面积、体积和总长度。 the number of first-, second-, and third-order lateral roots, projected area, surface area, volume, and total length significantly increased. [23] 摩西球囊霉, 根内球囊霉, 彩色豆马勃 Glomus mosseae, Glomus intraradices, Pisolithus tinctorius 青冈栎幼苗 Cyclobalanopsis glauca 盆栽 pots 显著增加根系生物量、总根长、 根体积和根表面积, 降低根平均直径。 biomass, total length, volume, and surface area of root system significantly increased, average root diameter significantly decreased. [24]

表1 AM真菌对植物根系生长及形态的影响 Table 1 Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plant root growth and morohology

AM真菌的根外菌丝及菌索的生长, 可比根系更远地扩展到土壤之中, 从而缩短养分的扩散距离, 吸取更大范围的养分^{[25, 26]}。不仅如此, 这些菌丝还有大量分枝, 在数量、长度、与土壤接触表面积和吸收力和寿命等方面远远超过根毛^[27]。同时根内菌丝、丛枝和泡囊都可以较大幅度地提高植物根系吸收面积, 使得植物对磷元素的吸收更有利^[28]。一定磷浓度下, 菌根植物根系吸收磷速度的大小是影响植物吸收磷量多少的重要因素。研究表明, AM真菌的菌丝无横隔, 运输阻力小, 使根外菌丝吸收的土壤磷较迅速地转移到根内丛枝中, 因此菌丝体吸收磷速率可达到植物根系的6倍^[27]。

由于AM真菌的寄主具有广谱性, 单一寄主植物的菌丝如果在向周边生长的过程中遇到另一植物的根系, 可再度侵染, 在两个植株间形成菌丝桥^[29]。Heap和Newman^[30]于1980年首次发现在同种和不同种植物根系间均可以形成菌丝桥。之后, 研究者们采用放射性自显影技术^[31]、通过直接观察的方法^[32]证明了菌丝桥的存在及其对养分的传递功能。菌丝桥把邻近的植株联系起来, 使其之间具有养分的交换, 并相互影响, 养分的数量与菌丝桥及其供体、受体植株营养状况等因素相关^{[33, 34]}。由于供体和受体植株所处磷营养状况的差异, 利用菌丝桥对磷元素进行的传递是可行的, 而且形成的菌丝桥越多, 受体植株获得的养分越多^[35], 尤其是在土壤养分比较贫瘠的自然生态系统中, 对磷的传递作用更为显著。菌丝桥不仅在同种植物的不同植株间发挥作用, 还可在不同种的植物养分交换中起到桥梁作用^[36]。

AM真菌对磷元素的高效利用, 除形态学机制外, 亦有其特有的生理生化机制。AM真菌的根外菌丝和植物根系一样, 能够分泌一些物质改变其周围土壤的性质, 进而以直接或间接的方式影响土壤磷的生物有效性和植物的吸磷效率^{[37, 38]}。根系分泌物种类众多, 主要包括磷酸酶、有机酸和质子等^[39]。研究表明, 根系分泌物是根际微生态系统中物质迁移和调控的重要组分, 也是保持根际微生态系统活力的关键因素^{[40, 41, 42, 43]}。

植物根际有机磷的利用与根系分泌或根际土壤中磷酸酶的活性具有密切的关系^{[44, 45, 46]}。根内菌丝磷酸酶活性表示菌根内部活性菌丝占全部菌丝的比例, 代表菌根共生体中参与磷代谢的菌丝比例^[47]。磷酸酶既与土壤有机磷的含量呈正相关关系, 也与土壤中植物有效磷含量呈正相关关系。根据磷酸酶发挥作用时的最适pH值不同, 可将其分为碱性磷酸酶和酸性磷酸酶。碱性磷酸酶(alkaline phosphatase, ALP)是菌根共生系统中的一种特异性酶^[48], 酸性磷酸酶(acid phosphatase, ACP)是一种诱导酶, 其活性受低磷条件特异诱导。接种AM真菌, 能够显著增强植物根系分泌的酸性磷酸酶和碱性磷酸酶的活性, 同时AM真菌菌丝也能分泌酸性磷酸酶和碱性磷酸酶, 从而增加难溶性磷被利用的有效性, 提高寄主对土壤有机磷的利用, 改善菌根磷营养^{[49, 50, 51, 52]}。接种摩西球囊霉真菌对玉米根际土壤酸性磷酸酶和碱性磷酸酶活性均有增强作用^[53]; 接种AM真菌显著增强枳(Poncirus trifoliata)的土壤碱性磷酸酶活性^[54]; 非转Bt基因抗虫棉(non-Bt) 根际土壤碱性磷酸酶活性接菌后与不接菌对照相比, 显著上升了33.76%^[55], 这些研究进一步验证了以上结论。云杉(Picea asperata)根际土壤的酸性磷酸酶活性是相同条件下非根际土壤酸性磷酸酶活性的2~2.5倍^[56]。菌根根际土壤酸性磷酸酶活性较非根际土壤明显增加^[57], 从而使AM真菌在根际土壤有机磷的分解转化过程中起到重要作用, 增强了植株对磷的吸收(表2)。

表2

Table 2

表2(Table 2)

表2 AM真菌对土壤磷酸酶活性的影响 Table 2 Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on soil phosphatase activity AM真菌 Arbuscular mycorrhizal fungi 寄主植物 Host 磷酸酶 Phosphatase 试验条件 Experimental condition 菌根效应 Mycorrhizal effect 参考文献 Reference 摩西球囊霉 Glomus mosseae 红三叶 Trifolium pratense 酸性和碱性磷酸酶ACP, ALP 温室 greenhouse 显著增强土壤酸性和碱性磷酸酶活性。 ACP and ALP activity significantly increased. [49] 根内球囊霉 Glomus intraradices 南美旋花 Ipomoea carnea 酸性和碱性磷酸 酶ACP, ALP 温室 greenhouse 增强土壤酸性和碱性磷酸酶活性。 ACP and ALP activity increased. [50] 地球囊霉, 根内球囊霉, 近明球囊霉, 幼套球囊霉 Glomus geosporum, Glomus intraradices, Glomus claroideum, Glomus etunicatum 秋茄树 Kandelia obovata 酸性和碱性磷酸 酶ACP, ALP 温室 greenhouse 增强土壤酸性和碱性磷酸酶活性。 ACP and ALP activity increased. [51] 缩球囊霉 Glomus constrictum 大豆 Glycine max 酸性和碱性磷酸 酶ACP, ALP 盆栽 pots 显著增强土壤酸性和碱性磷酸酶活性。 ACP and ALP activity significantly increased. [52] 摩西球囊霉 Glomus mosseae 玉米 Zea mays 酸性和碱性磷酸 酶ACP, ALP 盆栽 pots 增强根际土壤酸性和碱性磷酸酶活性。 rhizosphere ACP and ALP activity increased. [53] 摩西球囊霉, 地表球囊霉, 透光球囊霉, Glomus mosseae, Glomus versiforme, Glomus diaphanum 枳 Poncirus trifoliata 碱性磷酸酶 ALP 盆栽 pots 显著增强土壤碱性磷酸酶活性。 ALP activity significantly increased. [54] 摩西球囊霉 Glomus mosseae 棉花 Gossypium hirsutum 碱性磷酸酶 ALP 大田 field 碱性磷酸酶活性比不接菌对照上升了33.76%。 ALP activity increased by 33.76%. [55] 根内球囊霉 Glomus intraradices 玉米 Zea mays 酸性磷酸酶 ACP 温室 greenhouse 增强了酸性磷酸酶活性。 ACP activity increased. [57]

表2 AM真菌对土壤磷酸酶活性的影响 Table 2 Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on soil phosphatase activity

有机酸是植物根系分泌物中一个重要的有机物。在有机酸的作用下, 难溶性磷酸盐向解离的方向移动, 从而提高有效态磷的含量^[58]。有机酸还以配体的形式与土壤中的金属阳离子形成螯合物, 降低其离子浓度, 使难溶性磷酸盐解离, 从而促进磷的吸收利用^[59]。接种丛枝菌根真菌显著增加了枳根系分泌有机酸的含量和种类^[60]; 外生菌根真菌能分泌大量的氢离子和多种有机酸, 对溶解难溶性无机磷有重要作用^[61]。此外, 根际酸化pH的降低对土壤中磷素的生物有效性影响显著, Hinsinger^[39]的研究表明, 植物分泌的质子可以降低根际土壤的pH值, 从而提高土壤磷元素的生物有效性。另一方面, pH的变化也会导致磷酸酶活性的差异, 最适的pH往往会使磷酸酶活性达到最大^{[62, 63]}。

磷元素是植物生长代谢所必需的大量元素之一, 据估计, 地球上可被植物直接利用的有效磷最多还能维持200年^[7]。此外, 磷在土壤中的扩散系数低, 易被固定和沉淀, 如磷酸根易与Fe、Na、Al等金属离子结合而被固定, 或与土壤中的胶体结合变成难溶性磷, 不能被植物直接吸收^[92]。农业生产中磷元素的匮乏往往成为限制草地生产力的重要因素, 然而AM作为解决植物磷营养缺乏的生物手段对于农业的可持续发展具有重要意义。磷酸转运蛋白作为磷吸收和转运过程中最重要的蛋白, 对其(特别是AM真菌中的磷酸转运蛋白)结构与功能的研究有助于将AM真菌更好地应用到农业生产实践中。不同于植物的磷酸转运蛋白, 对AM真菌中磷酸转运蛋白组成及功能方面的研究一直比较滞后。由于 AM 真菌是多核细胞活体专性共生微生物, 导致外源质粒很难转入并稳定遗传, 目前其基因的敲除技术也尚未成熟, 很难运用反向遗传学技术研究其特定基因的功能。随着现代生理和分子生物学技术的不断进步, 为菌根真菌的发展注入了新的活力, 使得对菌根这一复杂系统的认识取得了长足发展, 同时也使AM真菌促进植物吸收利用磷素的机制不断被揭示。但是不论是形态、生理生化还是分子机制方面, 对AM真菌促进植物吸收磷素研究的广度和深度都远远不够。加之已开展的研究大多是从AM真菌和外生菌根入手, 对于其它类型菌根的研究尚且处于空白, 因此需加强对其它类型的菌根真菌的研究。