木栓质主要分布于植物根内皮层、外皮层, 其中内皮层木栓质的沉积在所有高等植物中广泛存在, 且形成较早, 可以隔离皮层和中柱组织, 是目前研究的重点^[1]。

木栓质也广泛存在于周皮组织, 如欧洲栓皮栎(Quercus suber)和马铃薯(Solanum tuberosum)块茎的周皮含有大量的木栓质^{[2, 3, 4]}。此外在伤口愈合的过程中, 木栓质会在伤口边缘处沉积以保护健康组织^[1]。这些木栓化的周皮沉积于植物-环境界面, 起到保护植物内部组织的作用。

木栓质的沉积同样存在于组织-组织界面, 使植物内部各组织间相互隔离。例如, 在柑橘属植物的种皮的合点及珠孔区域中也发现有木栓质的分布, 将种子封闭起来^[1]。在C₄植物的维管束鞘细胞中, 木栓质也有分布, 它的作用是隔离叶肉细胞与维管束鞘细胞^[1]。木栓质不仅沉积于植物体正常生长过程中的上述特定组织中, 而且能响应外界环境刺激在非木栓组织中合成^{[5, 6]}。由此可见, 在任何时间, 植物需要形成屏障的任何部位都可能会存在木栓质的沉积^{[1, 7]}。

木栓质是由甘油、脂肪酸与酚类化合物形成的高分子杂聚物^{[7, 8, 9, 10]}。脂肪族部分主要包括ω -羟基脂肪酸、α , ω -双羧基脂肪酸(简称α , ω -二酸)、中链含氧脂肪酸、未被取代的脂肪酸以及伯醇^{[1, 10]}。酚类组分主要由羟基化的肉桂酸组成, 通常为阿魏酸、香豆酸和单木质醇^[1]。

木栓质单体的碳链长度多为C16~C26, 相比角质C16~C18更长, 暗示着其疏水性可能更强^{[11, 12, 13]}。木栓质总量和单体的相对含量在植物的不同发育阶段、不同组织以及不同物种间存在很大差异^{[14, 15]}。例如, 拟南芥(Arabidopsis thaliana)根中的木栓质主要为C16, C18:1和C22的单体^[11], 而在其种皮中则是C22和C24的单体^[12]。

通过对木栓化的细胞壁切片的观察发现其呈现明(电子半透明)暗(电子不透明)相间的薄层状超微结构。但关于这一明暗相间的条纹结构中电子半透明区域(明带)以及电子不透明区域(暗带)的化学组成仍存在争议。Bernards^[9]以马铃薯周皮作为研究材料, 认为组成木栓质的聚脂肪族域和聚芳香族域各自处在其特定的空间并以共价键彼此连接, 且由聚脂肪族域形成了电子半透明的亮带, 由酚类物质形成电子不透明的暗带。但Molina等^[16]的研究发现, 拟南芥ASFT/HHT敲除突变体中完全缺失酯结合态阿魏酸, 但根中木栓层结构却没有受到影响, 这否定了Bernards的观点。Soliday等^[17]提出木栓层结构中的亮带是由蜡质组成的蜡层。然而, 拟南芥far1-far4-far5三突变体中, 木栓质相关的蜡质显著减少, 木栓层的结构同样没有受到影响^[18]。Serra等^[19]在马铃薯中沉默细胞色素P450脂肪酸ω -羟化酶的编码基因CYP86A33, 导致马铃薯块茎周皮中C18:1的ω -羟基酸和α , ω -二酸单体的含量分别下降了70%和90%, 且RNAi株系中木栓层的结构扭曲变形, 明暗相间的条带消失。因此, 木栓层的这一明暗相间的薄层结构很可能与脂肪酸ω 位点的羟基化有关。

木栓质的沉积首先需要合成脂肪族、酚类以及甘油单体, 然后运输到细胞壁形成一个难溶的大分子。随着木栓质成分定量分析手段以及正向和反向遗传学的发展, 参与编码木栓质单体合成酶的基因陆续被挖掘出来。目前已知的参与木栓质单体合成反应的酶包括β -酮脂酰-辅酶A合成酶(KCS)、细胞色素P450单加氧酶(CYP)家族、脂肪酰基还原酶(FAR)、3磷酸甘油酰基转移酶(GPAT)家族以及羟基肉桂辅酶A转移酶(ASFT)(表1、2)。

木栓质单体合成途径中涉及到的反应主要包括脂肪酸活化为脂肪酰辅酶A硫酯、长链脂肪酸前体的延伸、脂肪酸的ω -羟基化以及后续的ω -羟基酸到α , ω -双羧基酸的氧化以及脂肪酰链还原为脂肪醇等^{[7, 9, 10, 15]}。

表1

Table 1

表1(Table 1)

表1 拟南芥中参与木栓质单体生物合成途径相关基因 Table 1 Genes involved in suberin biosynthetic pathway in Arabidopsis thaliana 基因名称 Gene name AGI号 AGI number 编码蛋白 Encoded protein 超表达或突变体表型 Phenotype of mutant or overexpression 参考文献 Reference KCS2 KCS20 Atlg04220 At5g43760 β -酮脂酰-CoA合酶 β -Ketoacyl-CoA synthase kcs2 kcs20双突变体根中C22和C24极长链脂肪酸衍生物减少, 短链(≤ C20)脂肪酸衍生物累积, 且根系生长受到抑制, 木栓层结构异常 The content of C22 and C24 very long chain fatty acid derivatives reduced, and short-chain (≤ C20) fatty acid derivatives accumulated in kcs2 kcs20 mutant root, the root growth was inhibited, and the structure of the suberin layer was abnormal [20-21] CYP86A1/ HORST At5g58860 脂肪酸ω -羟化酶 Fatty acyl ω -hydroxylase 突变体中C16及C18 ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸含量减少, 根部总木栓质含量下降60%, 对盐胁迫敏感 Strongly reduced levels of C16 and C18 ω -hydroxy acids and α , ω -DCAs, 60% reduction of total suberin in roots, sensitive to salt stress [22-23] CYP86B1/ RALPH At5g23190 脂肪酸ω -羟化酶 Fatty acyl ω -hydroxylase 突变体根及种皮中C22及C24 ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸大幅下降, 但种皮透性未改变 C22 and C24 ω -hydroxy acids and α , ω -DCAs were strongly reduced in mutant roots and seed coats, but did not affect seed coat permeability [24, 16] FAR1 At3g22500 脂肪酰-CoA还原酶 Fatty acyl-CoA reductase 突变体根中22:0单醇含量下降, 种子中22:0单醇和22:0双醇含量减少 22:0 alcohols reduced in roots, 22:0 alcohols and 22:0 diols reduced in seeds [18, 25] FAR4 At3g44540 脂肪酰-CoA还原酶 Fatty acyl-CoA reductase 突变体根中20:0醇含量下降50%, 种子中呈现类似下降趋势 50% reduction in 20:0 alcohols in mutant root, similar downward trend in seeds [18, 25] FAR5 At3g44550 脂肪酰-CoA还原酶 Fatty acyl-CoA reductase 突变体根中18:0脂肪醇含量下降80%, 且伴随着60%的20:0和22:0脂肪醇含量的增加, 种子中18:0脂肪醇含量几乎检测不到 The 18:0 alcohols content was decreased by 80% and was accompanied by a 60% increase in the content of C20:0-OH and C22:0-OH, the amount of C18:0-OH was nearly undetectable in mutants [18, 25] GPAT5 At3g11430 甘油-3磷酸酰基转移酶 Acyl-CoA:glycerol-3-phosphate acyltransferas 突变体幼根中总脂肪族木栓质含量下降50%, C20-C24 ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸下降, 种皮透性极大增加, 幼苗耐盐性差。超表达株系单酰甘油及地上部角质层蜡质中自由脂肪酸含量增加 Mutants showed a 50% reduction in total aliphatic suberin in young roots, with main reduction in C20-C24 ω -hydroxy acids and α , ω -DCAs, and steep increase in seed coats permeability, seedlings had lower tolerance to salt stress. Overexpression gives rise to monoacylglycerols and free fatty acids in aerial cuticular waxes [26-28] 基因名称 Gene name AGI号 AGI number 编码蛋白 Encoded protein 超表达或突变体表型 Phenotype of mutant or overexpression 参考文献 Reference GPAT7 At5g06090 甘油-3磷酸酰基转移酶 Acyl CoA:glyc-erol-3-Phosphate acyltransferas 超表达株系单酰甘油, 种子和地上部角质层蜡质中C22:0和C24:0自由脂肪酸含量增加 Overexpression gives rise to monoacylglycerols, C22:0, C24:0 free fatty acids in seeds and aerial cuticular waxes [29] ASFT/HHT At5g41040 阿魏酰-CoA转移酶 Feruloyl-CoA transferase 突变体种子和根中阿魏酸含量减少, ω -OHAs含量减少, α , ω -DCAs含量增加, 改变了种子和根对盐的透性和敏感度 Mutant reduced specifically ferulate in seeds and roots, reduction in ω -hydroxy acids, increase in α , ω -DCAs, altered the permeability and sensitivity of seeds and roots to salt stress [16, 30] FACT At5g63560 脂肪醇:咖啡酰-CoA咖啡酰基转移酶 Fatty Alcohol: Caffeoyl-CoA Caffeoyl Transferase 根中木栓质相关蜡质几乎缺失18:0-22:0的烷基咖啡酸 Near complete lack of 18:0-22:0 alkyl caffeates in root waxes [31] ABCG2 ABCG6 ABCG20 At2g37360 At5g13580 At3g53510 ATP-结合盒(ABC转运蛋白) ATP-binding cassette (ABC-transporter) abcg2 abcg6 abcg20三突变体种皮中木栓质的装载减少, 根中木栓质装载增加, 种皮和根透性也增加 The suberin load in seed coats of triple abcg2 abcg6 abcg20 mutants reduced, but suberin load in roots increased. seed coats and root permeability also increased [32] MYB41 At5g63560 MYB-型转录因子 MYB-type transcription factor 超表达株系中木栓质合成基因上调且在叶片形成木栓层类似结构 Overexpression of MYB41 resulted in upregulation of suberin biosynthetic genes and the formation of suberin-like lamellae in leaves [33] MYB107 At3g02940 MYB-型转录因子 MYB-type transcription factor 突变体种皮中C24:0 ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸含量下降了50%, 种皮透性增加 Mutant has 50% reduction in ω -hydroxy acids and α , ω -DCAs in seeds coats, the seed coats permeability increased [34] ESB1 At2g28670 结构域蛋白质 Dirigent-domain Containing protein 突变体根中凯氏带缺失伴随总木栓质含量翻倍 Defective Casparian strips with twofold increase in all suberin monmers in roots [30-31]

表1 拟南芥中参与木栓质单体生物合成途径相关基因 Table 1 Genes involved in suberin biosynthetic pathway in Arabidopsis thaliana

通常而言, 脂肪酸代谢反应的第一步是自由脂肪酸的活化反应。拟南芥中目前发现存在9个编码长链酰基-COA合成酶(LACS)的基因参与脂肪酸的激活反应^[40]。其中, LACS2参与角质和角质层蜡质的生物合成^[41]。但LACS基因在木栓质合成过程中的作用尚未见报道, 然而, 在LACS2基因缺失突变体中的化学分析表明LACS2也参与木栓质的形成^[13]。MYB107参与调控拟南芥种皮中木栓质的沉积, 在myb107突变体中LACS的表达同样出现了下调的现象^[34], 这也支持了LACS2参与木栓质的沉积。此外, LACS酶也可能参与ω -羟基酸和α , ω -二酸在酯化到甘油分子上之前的激活。

表2

Table 2

表2(Table 2)

表2 马铃薯中参与木栓质单体生物合成途径相关基因 Table 2 Genes involved in suberin biosynthetic pathway in Solanum tuberosum 基因名称 Gene name AGI号 AGI number 编码蛋白 Encoded protein 超表达或突变体表型 Phenotype of mutant or overexpression 参考文献 Reference StKCS6 EU61653 β -酮脂酰-CoA合酶 β -Ketoacyl-CoA synthase 基因沉默导致周皮中≥ C28的木栓质单体含量减少, ≤ C26的木栓质单体积累, 周皮水分透性增加 Gene silencing in potato periderm resulted in specific reduction in ≥ C28 monomers, accumulation of compounds ≤ C26, and peridermal water permeability increased [35] CYP86A33 EU293405 脂肪酸ω -羟化酶 Fatty acyl ω -hydroxylase 基因沉默导致马铃薯块茎周皮18:1ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸含量分别减少70%和90%, 总脂肪族木栓质含量下降了60%, 木栓层结构变薄, 周皮水分透性增加 Gene silencing in potato periderm resulted a 70% reduction in ω -hydroxy acids and 90% reduction in α , ω -DCAs, 60% reduction in total suberin, a thinning of suberin lamellae, and the water permeability of peridermal increased [19] FHT FJ825138 阿魏酰-CoA转移酶 Feruloyl-CoA transferase FHT-RNAi周皮中阿魏酸和ω -羟基脂肪酸含量下降, 周皮透水性增加 Ferulate and 18:1 ω -hydroxy acids reduced in FHT-RNAi periderm, and peridermal water permeability increased [36-37] ABCG1 XM_006345853.1 ATP-结合盒(ABC转运蛋白) ATP-binding cassette(ABC-transporter) ABCG1-RNAi周皮中18:1 ω -羟基脂肪酸和α , ω -双羧基酸含量减少, 阿魏酸及≥ C24单体含量也减少, 而C20和C22单体含量增加 Reduction in 18:1 ω -hydroxy acids and α , ω -DCAs, as well as feruic acid and ≥ C24 monomers, increase in C20 and C22 monomers in ABCG1-RNAi periderm [38] NAC103 KT598211 NAC-型转录因子 NAC-type transcription factor 基因沉默导致马铃薯块茎周皮木栓质及相关蜡质含量增加, 尤其是烷烃、ω -羟基脂肪酸、双羧基酸、阿魏酸和伯醇的含量增加 Gene silencing in potato periderm correlated with an increase in the suberin and wax load, and specifically in alkanes, ω -hydroxyacids, diacids, ferulic acid, and primary alcohols [39]

表2 马铃薯中参与木栓质单体生物合成途径相关基因 Table 2 Genes involved in suberin biosynthetic pathway in Solanum tuberosum

脂肪酸被激活后形成的脂肪酰-COA的延长则是由定位于内质网上的脂肪酸延长酶复合体参与催化的^[42]。β -酮脂酰-COA合酶(KCS)是脂肪酸延长酶复合体中的第1个酶, 参与控制长链脂肪酰-CoA伸长的程度, 同时也是这一过程中的限速酶^[43]。拟南芥中有21个KCS基因, 其中β -酮脂酰-COA合酶基因DAISY/AtKCS2和AtKCS20参与C20酰基链的木栓质前体的延伸过程^{[20, 21]}。KCS2突变虽然并未引起根中木栓质总量的变化, 但却导致C22和C24极长链脂肪酸衍生物减少。然而kcs2 kcs20双突变体中脂肪族木栓质的含量相比于任一单突变体都受到了更显著的影响, 表明这两种酶存在部分功能冗余^[21]。

NADPH依赖的细胞色素P450单加氧酶家族中的CYP86亚家族主要参与催化脂肪酰-COA ω -位点的羟基化, 形成ω -羟基酸, 其中一部分 ω -羟基酸又进一步被氧化成α , ω -双羧基酸^{[44, 45, 46]}。Benveniste等^[47]首次从拟南芥中克隆到CYP86A1基因, 并在酵母中异源表达, 发现该基因参与短链脂肪酸的羟基化过程。拟南芥cyp86a1突变体植株根系C16和C18 ω -羟基酸和α , ω -二酸木栓质单体含量显著下降, 且最终总脂肪族木栓质单体含量下降了60%。同时通过RT-PCR、GUS染色及GFP定位等方法将CYP86A1定位于根内皮层细胞的内质网上, 这暗示木栓质单体的合成是在内质网上进行的^[22]。且马铃薯中CYP86A1的同源蛋白StCYP86A33在马铃薯块茎周皮木栓质单体的ω -羟基化过程中同样发挥关键作用^[19]。CYP86B1与CYP86A1同属一个亚家族, 参与极长链(C22-C24)ω -羟基酸以及α , ω -双羧基酸的形成^{[16, 24]}。CYP86B1敲除株系的根及种皮中C22和C24 ω -羟基酸和α , ω -二酸几乎完全缺失, 但脂肪族木栓质单体C22和C24脂肪酸积累增加^[16]。

脂肪酰-COA还原成伯醇的过程则是由脂肪酰还原酶(FARs)介导的。在拟南芥中, FAR家族有8个成员, 各自的功能均已被鉴定^[48]。其中FAR1、FAR4和FAR5这3个基因参与木栓质相关的脂肪醇的合成^{[18, 25]}。这3个基因的T-DNA插入单突变体分别表现出不同链长伯醇的减少, 其中far1突变体的根和种子中C22:0伯醇含量显著下降, far4突变体的根和种子中C20:0伯醇含量下降, 而far5突变体的根和种子中C18:0伯醇的含量有所下降^[25]。因此, FAR1和FAR4可能参与种皮木栓质中α , ω -二醇的合成, 然而它们是否以ω -羟基酰链为底物仍需进一步验证^[18]。在far1-far2-far3的三突变体中, 木栓质中总脂肪醇的含量降低了70%~80%, 而其他主要单体含量没有显著变化, 表明木栓质的聚合过程并没有改变, 但三突变体的种皮透性却有所增加。

酰基转移反应则是由酰基-COA-依赖的甘油-3-磷酸酰基转移酶(GPATs)催化生成甘油-酸酯完成的, 甘油-酸酯被认为是木栓质大分子的基石。GPATs催化脂肪酰-COA或酰基-酰基载体蛋白向甘油-3-磷酸的sn-1或sn-2位点的转移^[27]。通过这一过程, 甘油被共价结合到木栓质的脂肪族与芳香族部分^[4]。目前发现拟南芥中至少存在20个可能的酰基转移酶^[13]。通过功能获得与缺失的方法证实其中的8个GPAT基因参与角质与木栓质的生物合成。Yang等^{[28, 29]}的研究表明GPAT4、6和8对C16:0和C18:1 ω -位点碳氧化的酰基-COAs具有更高的亲和力。而极长链(C20-C24)脂肪酰则作为GPAT5的底物^[26]。在拟南芥gpat5突变体根和种子中C20-C24未被取代的脂肪酸、ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸的含量显著减少, 木栓质的总量减少为对照的一半^[26]。GPAT7基因可被创伤诱导, GPAT7在叶中超表达会积累木栓质类单体, 表明其可能在创伤诱导的木栓质单体合成中发挥作用^[29]。

拟南芥和马铃薯中编码阿魏酰-CoA转移酶的基因相继被克隆^{[30, 36, 37]}。拟南芥中脂肪族木栓质阿魏酰转移酶(ASFT/HHT)以及马铃薯中的同源蛋白ω -羟基脂肪酸/脂肪醇羟基肉桂酰转移酶(FHT)属于BAHD酰基转移酶家族, 均催化阿魏酰CoA的酰基向ω -羟基酸和脂肪醇的转移^{[28, 36, 37]}。拟南芥asft/hht突变体根中木栓质完全缺失阿魏酸盐, 且ω -羟基酸和α , ω -双羧基酸的含量显著下降^{[16, 30]}。于此类似的是, FHT-RNAi沉默的马铃薯块茎周皮中酯结合阿魏酸大量减少, 但木栓层的结构并没有发生变化^[36]。

尽管许多植物中木栓质生物聚酯的许多单体成分已知, 但木栓质单体合成的反应顺序依然不清楚, 参与木栓质单体与角质单体合成反应的酶的区别以及它们间是否存在互作等都需要进一步研究。

木栓质沉积于特殊的细胞类型, 且被各种非生物和生物胁迫所诱导。木栓质生物合成相关基因的表达模式与木栓质的沉积位点和外界条件等密切相关, 木栓质的生物合成在转录水平上受到严格的调控。随着转录组学及蛋白组学的发展, 参与木栓质合成调控的因子也陆续被发现。最早被发现的参与木栓质合成调控的转录因子是拟南芥AtMYB41, 在拟南芥叶片持续超表达AtMYB41以及在烟草(Nicotiana benthamiana)叶片中瞬时表达AtMYB41均可诱导木栓质在其叶片表皮以及叶肉细胞的细胞壁上沉积形成木栓层类似结构; 同时, 在超表达AtMYB41的转基因株系中参与木栓质合成基因的表达水平也大幅增加, 此外, 还发现AtMYB41基因在拟南芥正常发育的根中不表达, 但是在内皮层响应非生物胁迫时被特异诱导, 这表明MYB41仅调控胁迫诱导下的木栓质的沉积。目前还有待于进一步挖掘其他非胁迫诱导类木栓质合成的调控因子。

苹果(Malus× domestica)MdMYB93被发现参与调节黄褐色苹果果皮中的木栓质沉积^[65]。在拟南芥、苹果和番茄中另一项最新研究发现, 与MYB93亲缘关系十分相近的两个MYB类转录因子MYB9和MYB107也参与调控木栓质在种皮和果皮中的沉积^[66]。

Gou等^[34]的研究进一步证实了MYB107参与调控拟南芥种皮中木栓质的合成。MYB107主要在长角果中表达, MYB107突变导致种皮中聚脂肪族和聚芳香族成分均大幅度下降, 导致种皮透性增加, 木栓层结构改变, 同时, myb107突变体中参与木栓质合成的关键基因FACT、CYP86A1、CYP86B1、FAR1等的表达均有所下调。但myb107突变体根系木栓质含量以及地上部角质的含量与野生型相比没有明显差异, 这表明MYB107仅参与正向调控种皮中木栓质的合成及组装^[34]。

最近, Verdaguer等^[39]在马铃薯块茎周皮的研究中发现首个负调控周皮中木栓质及相关蜡质生物合成的转录因子NAC103, StNAC103基因沉默的马铃薯块茎周皮中木栓质及相关蜡质的装载增加, 特别是烷烃类、羟基脂肪酸、二酸、阿魏酸以及伯醇等。此外, 在沉默株系中与周皮木栓质合成及转运有关的关键基因的表达均有所上调。

近些年, 对于木栓质生物合成的研究已经取得了巨大进步, 但木栓质单体合成的反应顺序、转运及聚合组装机制以及木栓质合成的调控等关键环节依然模糊不清。可以借鉴角质及相关蜡质的合成, 组装以及聚合机制, 进一步完善人们对木栓质单体的运转、细胞外的组装、细胞壁木栓质聚合机制以及木栓质生物合成的调控等过程的理解。

Naseer和Geldner^[96]的研究表明, 根系内皮层质外体屏障凯氏带的主要组成成分是木质素而非木栓质, 因此内皮层凯氏带和木栓质的沉积可能在植物根系水分和营养元素吸收运输方面发挥着不同的功能。随着一系列新技术的产生与发展, 下一步研究可重点围绕木栓质与凯氏带功能特异性与互补性展开, 另一方面, 可将木栓质的沉积与侧根的形成结合起来, 最新的研究表明侧根形成时, 凯氏带这一质外体屏障被打破, 但木栓质的沉积并未受到影响, 因此木栓质可能在侧根形成过程中内皮层质外体屏障功能的维持中发挥更为关键的作用^[76]。这一机制的阐明将是对根系结构适应环境变化模型的重要补充。

与此同时, 众多研究表明木栓质在植物根系外皮层以及内皮层的沉积具有多重功能。但仍需对木栓质生理功能进行深入研究。木栓质单体中的哪些成分与植物响应生物胁迫和非生物胁迫直接相关还有待于进一步确定, 且目前关于木栓质的生理功能研究多集中于抗逆性并不强的模式植物中, 需要进一步挖掘抗逆性强的植物中与木栓质合成的关键基因, 进一步通过功能获得或缺失的方法探究这些抗逆性强的植物中木栓质与其响应逆境间的关系。

在优良牧草紫花苜蓿中接种土壤微生物丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhiza fungi, AMF)显著提高了其抗旱性, 这种土壤有益微生物与植物根系共生, 其在根系周围形成的菌丝体网络可以帮助植物从更深的土层、更小的土壤缝隙中汲取更多的水分^[97], 但关于这些土壤有益微生物与植物根系木栓化是否存在互作来共同参与植物适应逆境值得进一步研究。此外, 土壤环境是复杂多样化的, 其离子组成和水分含量高度不均匀, 两种对立的刺激(如缺Fe和缺K同时存在)或是多种刺激同时存在时对根系木栓化会造成何种影响、以及根系病原菌等生物因子对根系木栓化的影响同样值得研究。

对这些深层次机理的探究对将来通过基因工程手段培育具有多重抗性的作物及牧草新品种具有十分深远的意义。